В 1890-е Головин участвовал в деятельности организованного С. Мамонтовым абрамцевского кружка, где работал с майоликой и деревом, постигая стилистику народного искусства. В Абрамцево художники участвовали в домашних спектаклях в качестве актеров, режиссеров и оформителей – так возникла идея синтетического постановочного решения спектакля, где декорация становится полноправным участником действия.

В 1900 вместе с К. Коровиным художник оформил русский павильон на Всемирной парижской выставке. По заказу Мамонтова участвовал в создании майоликовых фризов для московской гостиницы «Метрополь»: большая работа на главном фасаде – «Принцесса Грёза» – выполнена Михаилом Врубелем, а остальные – «Клеопатра», «Жажда», «Поклонение божеству», «Поклонение природе», «Орфей играет», «Купание наяд» – созданы Головиным.

С 1900 по приглашению Управляющего Московской конторой Императорских театров В. А. Теляковского художник стал писать декорации к спектаклям сначала в Москве, затем в Петербурге, где в 1902 занял пост главного художника Императорских театров.

Сергея Дягилева привлекло умение Головина показывать русские национальные традиции через европейский модерн. Дягилев оказывал Головину большую поддержку в художественных кругах, регулярно публикуя его работы на страницах журнала «Мир искусства» и упоминая художника в своих статьях. Именно Головин – вместе с К. Коровиным, И. Билибиным и А. Бенуа – в 1908 стал художником постановки оперы Мусоргского «Борис Годунов» для первого «Русского сезона» Дягилева в Париже. В частности, им был создан знаменитый костюм царя Бориса, а затем портрет Федора Шаляпина в этом образе.

В 1910-м Головин оформил для антрепризы балет Стравинского «Жар-птица» (за исключением двух костюмов «Жар-птицы» и «Царевны», созданных Львом Бакстом). Художественный критик Анри Геон писал: «”Жар-птица” – плод интимного сотрудничества хореографа, композитора и художника (Фокина, Стравинского и Головина) – представляет собою чудо восхитительного равновесия между движениями, звуками и формами. Отливающая темно-золотистым цветом декорация заднего плана как будто сделана тем же способом, как и полная оттенков ткань оркестра. В оркестре поистине слышны голоса волшебника и беснующихся ведьм и гномов. Когда пролетает Птица, кажется, что ее несет музыка. Стравинский, Фокин, Головин – я вижу в них одного автора. Однако какое все это русское, то, что создают русские, и какое все это в то же время – французское! Какое чувство меры и фантазии, какая серьезная простота, какой вкус! Это Восток Бёрдслея и французских импрессионистов». Сам же Головин счел эту работу неудачной: ему казалось, что фигуры балетных артистов и пластика танца терялись в мозаике декораций.

Сотрудничество Всеволода Мейерхольда с Головиным, начавшееся с приходом режиссера в петербургские Императорские театры в 1908, продолжалось до 1918. Вместе они поставили более двадцати спектаклей.

В предисловии к книге «О театре» Мейерхольд писал: «…два имени никогда не исчезнут из моей памяти – А.Я. Головин и покойный Н.Н. Сапунов – это те, с кем, с великой радостью, вместе шел я по пути исканий в “Балаганчике”, “Дон Жуане” и “Шарфе Коломбины”; это те, кому, как и мне, приоткрыты были потайные двери в страну Чудес».

Вершиной их совместного творчества стал спектакль «Маскарад». Спектакль Мейерхольда-Головина, готовившийся почти десять лет, был синтетическим действом, в котором причудливо соединились пение хора, танец, пантомима и трагедия. Головин постоянно присутствовал на репетициях, консультировал артистов при освоении ими костюмов, гримов, Мейерхольд живо интересовался процессом изготовления всех деталей оформления – от декораций до бутафории. Основной темой лермонтовского «Маскарада» в интерпретации Мейерхольда была иллюзорность жизни царской России, стремительно несущейся к краху. «Маскарад» трактовался как глобальная социальная метафора – маскарад эпохи, где подлинные человеческие чувства скрыты под покровом масок.

Премьера «Маскарада» состоялась 25 февраля 1917 – в день начала Февральской революции – и стала последним спектаклем императорского Александринского театра и финалом Прекрасной эпохи Серебряного века.